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谷胱甘肽硫转移酶作为生物标记物在环境风险评估中的应用进展

文档作者：王宽1#, 靳春鹏1#, 张晓梅2*, 张鸿伟2, 梁成珠2, 鲍蕾2 ( 文档来源： 1. 国家知识产权局专利局专利审查协作北京中心 2. 山东出入境检验检疫局技术中心		更新日期： 2025年06月08日	点击数：
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第6 卷 第6 期 食品安全质量检测学报 Vol. 6 No. 6
2015 年6 月 Journal of Food Safety and Quality Jun. , 2015
基金项目: 山东检验检疫局科研计划项目(SK201214)
Fund: Supported by the Scientific Research Program of Shandong Entry-Exit Inspection &amp;amp; Quarantine Bureau (SK201214)
*通讯作者: 张晓梅, 高级工程师, 主要研究方向为食品安全检测。E-mail: sdsywl@163.com
*Corresponding author: ZHANG Xiao-Mei, Engineer, Technical Center of Shandong Entry-Exit Inspection &amp;amp; Quarantine Bureau, No.70,
Qutangxia Road, Shinan District, Qingdao 266002, China. E-mail: sdsywl@163.com
#王宽、靳春鹏为共同第一作者。
#WANG Kuan and JIN Chun-Peng are co-first authors
谷胱甘肽硫转移酶作为生物标记物在环境风险
评估中的应用进展
王 宽1#, 靳春鹏1#, 张晓梅2*, 张鸿伟2, 梁成珠2, 鲍 蕾2
(1. 国家知识产权局专利局专利审查协作北京中心, 北京 100190; 2. 山东出入境检验检疫局技术中心, 青岛 266001)
摘要: 水体、土壤等环境污染近年来呈加剧趋势, 严重影响食物质量安全, 威胁人类健康, 环境污染物及其
毒性效应研究越来越受到重视。谷胱甘肽硫转移酶(glutathione S-transferase, GST)作为分子水平上的生物标记
物, 由于具有特异性和预警性等特点受到广泛关注, 在水体和土壤等环境生态风险评估中具有巨大的应用潜
力。本文综述了GST 作为指示环境污染早期预警指标的生态毒理学机制以及其对环境污染物的响应研究现状,
指出了目前应用中存在的问题, 并展望了其在环境风险评价中的发展趋势。
关键词: 谷胱甘肽硫转移酶; 生物标记物; 水体污染; 土壤污染; 风险评估
Application progress of glutathione S-transferase as a biomarker in
environmental risk assessment
WANG Kuan1#, JIN Chun-Peng1#, ZHANG Xiao-Mei2*, ZHANG Hong-Wei2,
LIANG Cheng-Zhu2, BAO Lei2
(1. Patent Examination Cooperation Center of the Patent Office, SIPO, Beijing 100190, China; 2. Technical Center of Shandong
Entry-Exit Inspection and Quarantine Bureau of P.R.C, Qingdao 266001, China)
ABSTRACT: Water, soil and other environmental pollution trends were exacerbated in recent years, which
affected food quality and safety and threatened human health seriously. Environmental pollutants and their
toxic effects had been paid more and more attention. Glutathione S-transferase enzyme (GST) attracted
concerns widespreadly as a biomarker in the molecular level due to its specific and warning characteristics, and
it had a huge potential application in water and soil risk assessment. This paper reviewed the mechanism of
GST as an early warning indicator of environmental pollutions and its response, pointed out the problems in the
current application, and looked into the prospect of its environmental risk assessment trends.
KEY WORDS: glutathione S-transferase enzyme; biomarker; water pollution; soil pollution; environmental risk
assessment
2236 食品安全质量检测学报 第6 卷
1 引 言
从上世纪开始, 除草剂、杀虫剂等化学物质的大量使
用给水体、土壤等环境带来了巨大的污染, 也严重地威胁
到了人类的健康。近年来, 除了环境的修复研究以外, 对环
境污染物和毒性效应的预警也受到了广泛的关注, 死亡率
检测法[1]虽然仍作为化学物质毒性终点检测的常用方法,
但该方法对短周期的急性毒性物质更有效, 在特定物质的
预期生态结果的反应上则不适用。生物标志物(biomaker)
方法是利用生物体暴露于亚致死剂量的有毒化合物中发生
异常变化的信号指标来对生物效应进行评估, 这些指标包
括生物体生理、生化、免疫、细胞、分子水平的改变[2]。
随着研究的不断深入, 细胞或分子水平上的生物标记物由
于具有特异性和预警性等特点已广泛应用于医学、环境科
学、毒理学等领域, 被认为是污染物暴露的早期预警指标,
成为生态毒理学研究的热点之一[3,4], 在水体和土壤等环
境生态风险评估中体现了巨大的应用潜力。
谷胱甘肽硫转移酶(glutathione S-transferase, GST)是
目前广泛研究的生物标记物, 本文综述了GST 作为指示环
境污染早期预警指标的生态毒理学机制及其对环境污染物
的响应研究现状, 指出了目前应用中存在的问题, 并展望
了其在生态风险评价中的发展趋势。
2 GST 毒理学响应机制
GST 是具有解毒作用的重要同工酶[5], 构成了主要的
具有重要生理功能的二聚体胞质同工酶家族, 在抗毒机制
的第II 阶段起作用[6], 故也称为II 相代谢酶。GST 广泛存
在各种生物组织中, 是一种小分子的水溶性蛋白, 其主要
功能是催化亲核性的谷胱甘肽(GSH)与各种亲电子外源化
学物的结合反应。外源化学物在生物转化第一相反应中极
易形成某些生物活性中间产物, 它们可与细胞生物大分子
重要成分发生共价结合, 对机体造成损害, 而GSH 与其结
合后, 可防止发生此种共价结合, 从而达到解毒的目的,
因此GST 在毒理学上有一定的重要性。
GST 具有广底物特异性, 农药、除草剂、抗生素、致
癌剂、突变剂等都可作为GST 的底物[7], 这些物质依靠亲
电子中心攻击蛋白、核酸或其他大分子物质从而引起毒害
作用, GST 催化GSH 反应的结果是消除这些毒素物质的亲
电中心或生成更易溶于水的物质, 因此更易代谢或分泌。
GST 广泛分布于脊椎动物、软体动物、蠕虫动物和节
肢动物体内, 在一些细菌和植物体内也有报道, 但在微生
物中发现得较少[8]。哺乳动物GST 的研究开展的较早也最
为深入, 最早是在老鼠肝脏细胞提取液中发现的, 之后陆
续在许多种门类中被发现[9]; 研究发现, 在哺乳动物各组
织中均含有不同种类的GST, 其含量和活性各不相同, 其
中, 肝脏的可溶部分中GST 的浓度最高, 其对内源和外源
化合物的解毒作用已被广泛认可[10]。哺乳动物中主要有8
种GST 亚型, 分别是Alpha、Zeta、Theta、Kappa、Mu、
Pi、Sigma 和Omega, 这些GST 亚型主要参与生物的解毒
作用、免疫过程和抗氧化反应, 两种或数种类型GST 相互
协同, 共同发生作用[11]。GST 在水生动物中的分布特征和
哺乳动物类似, 广泛存在于鱼类各组织中, 比如: 野生黑
海鲻肝、肾、睾丸、前肠和鳃中GST 活性都很高[12]; 但不
同组织之间GST活性也有差异, 通常是肝脏GST活性最高,
如尼罗罗非鱼、鲤鱼的肝脏GST 活性要高于肾脏和鳃[13]。
对于昆虫等低等生物, GST 活性与环境污染物的关系正逐
渐受到人们的关注, 研究表明昆虫的脂肪体、消化道、马
氏管等部位的GST 含量较多, GST 是昆虫对杀虫药剂代谢
的最重要的酶系之一[14]。
在植物中, GST 也是一种普遍存在的参与多种细胞功
能的蛋白, 具有参与初生代谢、次生代谢、除草剂解毒作
用和保护植物免受氧化损伤及异源物质隔离等作用, 同时,
它又能作为配体蛋白在植物激素代谢方面发生作用; 根据
序列相似性可将其分为三种类型(I、II 和III), I 型包括具有
除草剂解毒活性的GSTs, 包括3 个外显子; III 型为植物激
素诱导的GSTs, 包括两个外显子; II 型有10 个外显子, 与
哺乳动物的zeta GSTs 相近[15]。Mitrovic 等研究了不同浓度
的类毒素对浮萍的影响, 指出用浓度为5~20 μg/mL的类毒
素处理浮萍后, 其体内的GST 活性显著提高[16]; 利用重金
属镉与汞诱导后, 海草体内的GST 活性急剧增加[17]。乙草
胺处理小米、高粱和玉米几种作物幼苗以诱导GSH 和
GSTs, 当处理浓度不同时, 硫醇含量和GSTs 活性先随着
处理浓度升高而升高, 达到顶峰时开始下降, 且这种趋势
在这几种不同作物上的表现是相同的[18]; 此外, 玉米和大
豆中的GSTs 对除草剂具有很强的耐受性, 但是很多植物
如烟草和小麦并没有这种功能, 将玉米的GST 转入烟草中
后, 该转基因烟草植株对两种除草剂氯乙酰苯胺和硫代氨
基甲酸酯的抗性显著提高[19]。
GST 在微生物中也广泛分布, 夏颖克隆分析了少动
鞘氨醇单胞菌的GST基因, 经菲诱导后该菌的GST活性明
显提高[20]; 真菌E. pisciphila 的GST 具有针对重金属的耐
受性, 特别是针对Pb 的耐受性, Pb 可以上调表达GST[21];
奇异变形杆菌的GST 其能够共轭结合到GSH 亲和基质中,
将该基因导入到大肠杆菌中发现在重金属Cd、Cu、Hg 和
Pb 的存在下能够上调表达GST[22]; 此外, 在黑曲霉中也存
在GST, 可以响应重金属胁迫[23]。
3 GST 对环境污染物的响应研究
生物体的GST 对污染物胁迫十分敏感, 其活性变化
可以表征污染物胁迫下的机体氧化应激, 因此, GST 成为
生物标记物研究的热点, 被用作指示环境污染的早期预警
指标[24]。
第6 期 王 宽, 等: 谷胱甘肽硫转移酶作为生物标记物在环境风险评估中的应用进展 2237
3.1 GST 对有机污染物的响应
GST 能够被许多污染物诱导, 如多环芳烃(PAHs)和多
氯联苯(PBCs)等。在室内实验中, 哺乳动物经PAHs处理后,
其肝脏中GSTs 活性高于对照组1.5~2.0 倍; 水生动物体经
PAHs 处理后GST 活性高于对照2 倍[25]; 注射一定量的菲
后, 莫桑比克罗非鱼肝脏GST 活性明显增加[26], 35 mg/kg
的B(a)P 可使平鲷的肝脏GST 活性升高[27]。有研究表明,
GST 活力可以作为水域PAHs 污染的生物标志物[28], 是水环
境中多环芳烃生物监测有效而灵敏的生物标志物[29]; 野外
研究结果显示, 在PBC 污染的河流中, 三类鱼体内的GST
活性有显著性升高, 且与工厂相距较远河域的鱼GSTs 活性
也有显著升高的趋势[30]; PCB 处理大金发藓, GSTs 活性也会
显著增加[31]; 有机污染物如柴油和2,4-二氯苯酚在较低浓
度下便可引起GST 的响应, 在国家现行渔业用水标准以下
(0.005 mg/L), 都能引起GST 酶活性的改变[32]。
3.2 GST 对重金属污染物的响应
重金属是水体、土壤等环境的重要污染源, GST 对其
是否具有响应作用在GST 的应用中十分重要。ForlinL 等[33]
将红鳟鱼在镉中曝露三个星期, 结果发现红鳟鱼肝和肾的
GST 最初活性降低, 紧接着肝中GST 活性又升高, 显示出
明显变化。Lenartova 等[34]将白鲑曝露于重金属下, GST 活
性也明显升高。我国学者的研究也发现, 铜在低于我国现
行渔业水质标准时(0.01 mg/L), 就能对GST 产生显著诱导,
表明GST 对铜响应敏感, 是指示铜污染的有效生物标记
物。实验研究发现, 将斑马鱼暴露于Cu2+, 14 天后肝脏GST
活性显著增加[35], 1 Lmo l/L Cu2+可诱导欧洲鳗鲡的鳃和肾
脏GST 活性增加[36], 将罗非鱼肝脏上清液暴露于Hg2+、
Cu2+、Zn2+、Cd2+四种金属离子中, GST 的活性随着金属离
子浓度的升高总体呈下降趋势, GST 活性的变化在整个检
测浓度范围内的剂量-效应关系存在线性规律, 表明GST
活性的变化可以作为环境中金属离子污染的早期生物预警
标志物[37]。利用铜和镉对厚壳贻贝进行胁迫处理, 可以提
高GST的表达水平, 铜刺激后GST的表达量约为对照组的
6.95 倍, 镉刺激后GST 的表达量约为对照组的6.11 倍, 表
明厚壳贻贝GST 可以响应重金属胁迫, 可作为海水养殖环
境污染监测的生物指示基因[38]。
3.3 GST 对杀虫剂及杀菌剂的响应
杀虫剂及杀菌剂等物质种类繁多, GST 对其响应情况
不尽相同。Arnold 等[39]研究了鱼类对有机氯和有机磷农药
的响应, 发现经过农药处理后, 鱼肝GST 活性明显升高。
尹大强等[40]的研究也显示了类似的结果, 证明有机氯农药
林丹和菊酯类农药氯菊酯能够显著提高钩虾中GST 的活
性, 并且这两种物质与钩虾GST 活性具有剂量效应关系。
Iqbal Sayeed 等[41]研究了淡水鱼中GST 等抗氧化标记物对
溴氰菊酯的响应, 发现经过处理后, 鱼的肝和肾中GST 的
活性上升, 而GSH 也体现了相应的变化趋势, 在肝和肾中
含量明显上升; 头石脂鲤(Brycon cephalus)暴露于2 mg /L
甲基对硫磷后肝脏、白肌和鳃GST 活性都显著增加[42]。
Rao 报道了一种有机磷农药RPR-II, 其使用量为0.017
mg/L 时就可以诱导莫桑比克罗非鱼肝脏GST 的活性[43];
利用多效唑进行水体暴露处理, 褐菖鮋脾脏的GST 在多效
唑毒性作用下呈现相应的变化, 并且这些变化与多效唑呈
剂量-效应关系[44]; 采用0.18 μg/L、0.36 μg/L 和 0.71 μg/L
的杀虫剂硫丹对草鱼进行暴露处理, 结果表明0.36 和0.71
μg/L 暴露组GST 活性均在72 h 时达到最高值, 之后随暴
露时间的延长缓慢降低, 0.18 μg/L 暴露组在120h 时达到最
大值, 之后降低, 168 h 时活性与对照组水平相当[45]。磺胺
类抗生素是应用较早的一类人工合成抗菌药物, 研究表明
研究磺胺嘧啶、磺胺二甲基嘧啶和磺胺甲基异恶唑三种典
型磺胺类抗生素可以诱导提高罗非鱼肝脏GST 的活性,
GST 适合作为磺胺类药物暴露的生物标记物[46]; 此外, 百
菌清是应用较为广泛的杀菌剂, Davies PE 等[47]将三种不同
的淡水鱼曝露于百菌清中72~96 h 后, 发现鱼肝脏和鳃中
GST 活性有显著升高。Egaas[48]等将红鳟鱼曝露于杀菌剂
丙环唑下, 一段时间后肝脏中GST 活性明显升高。利用杀
菌剂苯醚甲环唑和丙环唑对水体进行处理, 可以提高大型
溞体内GST酶活力, 表明GST酶可以作为苯醚甲环唑和丙
环唑对大型溞毒性影响的生物标志物[49]。
关于GST 的毒理学研究已经显示出, GST 途径是动植
物对杀虫、杀菌剂进行清除的有效途径, 因此可以推测
GST 是对这类化学物质进行预警作用的有效指标, 而大量
的研究结果也显示出GST 对这些污染物质出现了良好的
响应, 可以作为反应杀虫剂污染的生物标记物。
4 GST 作为生物标记物在环境评估中存在的
问题及展望
虽然前文中列举了许多GST 对污染物具有显著响应
关系的研究实例, 但必须指出的是, 目前对于GST 生物标
记物的研究还大都停留在实验室基础研究阶段, 即使有少
量应用于实际环境污染的预警及检测, 也是零星分散和探
索性的。其中比较集中的问题出现在以下几个方面。
首先, 物种及污染物的多样性造成了GST 响应变化
的多样性。不同的实验物种对于不同的污染物, 其响应规
律往往是不同的, 例如尹晓辉[50]对国外有机污染物对鱼
GST 影响情况进行了比较分析, 结果发现GST 的响应存在
较大差异, 以多环芳烃为例, Cairdneri 或Hynchus 鱼类的
GST 都受到了多环芳烃的强烈诱导, 而同样处理的
Limanda 和Anguilla 的GST 活性则没有明显变化。即使是
同一物种, 不同位置的GST 其响应情况也未必相同, 例如
Lindstrom-Seppa[51]研究了纸浆厂下游河流的红鳟鱼, 发现
鱼鳃GST 活性升高, 而肝脏的GST 活性没有变化; 鱼肾
2238 食品安全质量检测学报 第6 卷
GST 活性轻微变化, 但接近流出废水区域的鱼肾GST 活性
降低, 而更远地区鱼肾GST 活性则明显升高。这些结果显
示出, GST 的活性诱导受生物种类、生物体受测部位等因
素的影响, 因此, 基础研究工作必须着眼于物种、GST 及
诱导因素的相互关系, 在分子生物学水平上阐明GST 作为
生物标记物的适用范围和特点。
GST 是一个具有多种同工酶的II 相代谢酶家族, 受污
染物种类变化的影响, GST 同工酶的活性变化会与不同的
染毒途径、作用方式、作用时间以及靶器官等因素密切相
关; 而各GST 同工酶解毒机制不尽相同, 也会导致不同的
GST 同工酶对于不同的污染物呈现出不同的敏感度[52], 这
也对GST 作为生物标记物的检测带来困难。另外, 环境条
件及实验方法对GST 的诱导及响应情况也存在一定的影
响。实验室基础的污染物暴露实验并不能十分准确地模拟
野生环境的自然条件; 有研究表明, 酶活性被诱导可能和
很多可变因素有关, 环境因素的微小差异都可能导致活性
发生变化, 这一问题在其他生物标记物中也存在, 因此是
否可把GST 作为一项可靠的生物标记物还有待进一步研
究[53]。将GST 作为指标应用于环境风险评估, 需要考虑多
种因素的影响, 比如: 剂量效应关系、时间效应关系、敏
感性、特异性以及生态相关性等[54]; 同时更多野生环境模
拟实验可能也需要进行, 实验应尽量做到标准化及条件统
一, 以确保结果的真实准确。
当前, 环境风险评价研究正朝着多重性和实际性的
方向发展。在生物标记物的实际应用中还应考虑单一化合
物和单一暴露途径的风险问题, 因为这显然与实际的生态
系统往往暴露于来自多重途径的多种化合物的综合影响状
况不同。从这一方面考虑, 为了降低风险, 人们在使用生物
标记物的时候, 除了GST 以外, 可以联合使用其他标记物,
例如羧酸酯酶、应激蛋白及活性氧等。
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(责任编辑: 杨翠娜)
作者简介
王 宽, 博士, 助理研究员, 主要研
究方向为微生物生理生化。
E-mail: wkuan1985@163.com
靳春鹏, 硕士, 助理研究员, 主要研
究方向为植物病理学。
E-mail: 616341829@qq.com
张晓梅, 博士, 高级工程师, 主要研
究方向为食品检测。

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